История Пегги Картер начинается в 1946 году. Ее жизнь круто меняется, когда ее домой возвращаются мужчины, вернувшиеся из войны. Пегги работает в секретной организации СНР (Стратегический Научный Резерв) и сталкивается с трудностями в поиске баланса между административной работой и выполнением секретных миссий для Говарда Старка. Все это происходит в то время, когда она пытается вернуться к нормальной жизни после потери своей любви - Стива Роджерса.